镇古名乌戍。秦时分称乌墩、青墩。乌镇之称，始见于唐咸通十三年（872）朱洪《索靖明王庙碑文》。北宋政和元年（1111），有乌墩镇、青墩镇之称（《中国历史地图集》卷六）。南宋时，乌镇、青镇之名，屡见于文献。自宋历各代至民国，均两镇分隶。民国时，乌镇属吴兴，青镇隶桐乡。1950年5月，乌镇划归桐乡县，两镇合一，称乌镇镇。1951年5月，为县直属镇。1958年10月，属乌镇公社乌镇管理区。1959年6月，复为建制镇。“文革”期间，曾一度改名红镇，不久复称乌镇。1985年6月，乌镇乡并入乌镇镇，实行镇管村体制。1998年10月，撤销民兴乡建制，并入乌镇镇。
2000年，乌镇镇辖白马墩、分水墩、碓坊桥、浮澜桥、陈庄、虹桥、南庄桥、横港、西浜、彭家、陈家、渔业12个村委会。民合乡辖双塔、颜家、民合、浙月、新翁、五星5个村委会。
2001年，撤销民合乡建制，并入乌镇镇。乌镇镇辖18村、9居，驻凤仙路。2002年7月11日，桐民[2002]94号，乌镇镇撤销东大街、常新街居民委员会，建立东苑社区居民委员会，撤销南大街、常丰街、凤仙街居民委员会，建立南宫社区居民委员会，撤销常春街、常庆街、西大街、北大街居民委员会，建立银杏社区居民委员会。
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